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La Porta si erge su quello che un tempo era il limite meridionale della "città leonina", la zona protetta con mura da papa Leone IV a difesa dei Saraceni, più precisamente sul luogo dove sorgeva l'antica posterula de' Sassoni. I lavori di fortificazione iniziarono nell'846: Leone IV diresse personalmente l'enorme numero di operai e, grazie al suo interessamento, il lavoro fu completato in soli quattro anni. Egli guidò personalmente, in lenta processione di popolo e dignitari della Chiesa, sui quali sventolava il fiammeggiante stendardo della Vergine, l'inaugurazione delle mura, percorrendo l'intero circuito e celebrando il rito della consacrazione. 44 torri e 1444 merli, per una lunghezza di circa 3 Km, agghindavano la muraglia "in opera mista di pietra e calce" che cingeva la tomba di Pietro. La storia si ripeté agli inizi del Cinquecento, quando il terrore di un'invasione turca, unita alle mira di alcune nobili famiglie romane, convinse papa Paolo III a restaurare le mura in rovina. Il pontefice affidò l'opera di ricostruzione ad Antonio da Sangallo il Giovane, il quale realizzò tre bastioni nel giro di due anni, tra il 1543 e il 1545. Tra i due bastioni prossimi all' Ospedale di S.Spirito (quello di destra, denominato Fiume per la vicinanza al Tevere, è scomparso in seguito ai lavori di ampliamento dell'Ospedale) furono avviati i lavori di realizzazione di una grande porta destinata a fungere da ingresso monumentale al Vaticano. Purtroppo, il progetto del Sangallo non fu mai completato, a causa di una lite avvenuta tra il Sangallo e Michelangelo dinanzi ad una commissione che avrebbe dovuto dipanare i dubbi del pontefice proprio sulle tecniche di fortificazione in corso. Gli argomenti apportati da Michelangelo dovevano avere fondamento se la prosecuzione dei lavori fu affidata proprio a lui, ma la Porta, iniziata dal Sangallo, fu volutamente lasciata incompiuta. Quattro colonne doriche poste ai lati della Porta, ad inquadrare le due nicchie che probabilmente erano destinate a ricevere statue di santi, sono tutto ciò che rimane di una disputa tra grandi artisti: ma forse proprio quale segno tangibile di un fatto accaduto quasi 500 anni fa l'opera, seppure imperfetta e non bella, riesce comunque a conservare un'aura altamente suggestiva.